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본 영화의 주인공. FiM 시즌 3 마지막 에피소드에서 공주가 된 이후 시점으로 나오며 유니콘으로 평생을 살아오다 알리콘으로서 날개를 달고 지내게 되자 매우 불편해한다. 셀레스티아 공주의 초대로 친구들과 크리스털 왕국으로 가지만 밤중에 셀레스티아 공주님이 케이던스 처럼 자신에게도 왕국을 맡기면 어떡하나 걱정을 하기도 하는등 공주로서의 생활도 조금 어색해한다. 이후 자기 방에서 잠이 드는데 잠든 새에 도둑이 들어 왕관을 훔쳐가고 쫓아가지만, 도둑이자 이 작품의 최종보스인 선셋 시머는 평행세계로 들어가는 통로 역할을 하는 거울로 들어가서 사라져버린다.

셀레스티아는 왕관에 붙어있는 마법의 원소가 없으면 나머지 5개의 조화의 원소도 그 힘을 잃게 된다며 반드시 왕관을 회수해올것을 명령하며, 3일 내에 돌아오지 못하면 30번째 달이 지나가기 전까지 저 세계에 갇혀있어야 한다는 조건도 붙인다. 결국 트왈라는 왕관을 되찾기 위해 거울을 통해 다른 세계로 날아가는데... [1] 생판 달라진 자신의 모습을 보고 경악한다. 꺄아아아아아아!!!!!!!

작중 배경이 되는 캔틀롯 고등학교에 들어가선 이족보행에 적응하지 못하고 사족보행을 하고 자꾸 이리저리 부딪히고 다니거나 하는데 이 과정에서 플래시 센트리를 만나고 러브라인이 생긴다. 스파이크는?[2] 플래시 센트리는 학교에선 밴드부의 학생으로 은근히 작업을 거는데 트와일라잇은 거기에 첫눈에 반해 볼 때마다 얼굴을 붉히며 호감을 느낀다.

선셋 시머에게서 플러터샤이를 구해준 것을 계기로 평행세계의 플러터샤이와 친해진다. 첫 만남의 오마주로 플러터샤이는 이름을 제대로 소개 못 하고 끙끙거리다 스파이크를 보고 좋아하며 바로 달려든다. 왕관을 주운 플러터샤이가 그걸 셀레스티아 교장에게 줬다는 말에 찾아가지만, 속사정을 자세히 말 못하니 돌려달란 말은 못하고 그 왕관을 가을 무도회(Fall Formal)에서 공주로 뽑힌 사람에게 줄 거라는 말에 출마를 결심하지만 선셋 시머는 매년 우승을 차지하면서 학교 내에서 독재자 행세를 하며 학생들을 분열시키고 있었다. 캔틀롯 고교 내 학생들은 밴드부는 밴드부끼리, 환경부는 환경부끼리 등등 제각기 나뉘어 화합하지 못하는 상황. 시머가 무서워 출마하지 못하는 학생들 덕분에 시머 외엔 트와일라잇만이 유일한 후보.

트와일라잇은 원래 이 곳의 다섯 친구들은 예전에는 포니 세계의 Mane6 처럼 돈독한 사이였지만 지금은 사이가 멀어졌다는 사정을 알게 된다. 도서관에서 하룻밤을 보낸 트왈라는 다음날 학교를 돌아다니다 전교생이 전부 자길 비웃는 것을 보고 래리티가 급하게 트와일라잇을 대피시킨다. 그리고 시머가 스닙스와 스네일스를 시켜 트와일라잇이 평행세계의 사회에 적응하지 못한 모습을 도촬한 동영상을 유튜브 인터넷에 올려 전교생의 망신거리로 만든 것을 알게된다.

레리티, 애플잭, 핑키 파이, 플러터샤이는 시머에게 맞서 트와일라잇을 도와주고, 또 시머에게 맞서 공주가 되겠다는 트와일라잇이 마음에 들어 그녀를 도와주겠다 하지만, 전에 쌓인 오해때문에 한 자리에 모이자 서로 싸우기만 한다. 이 모든 오해의 발단은 서로에게 보낸 문자 메시지가 주요했는데 막상 당사자들은 자기가 안 보냈다 하는 상황. 시머의 계략임을 눈치챈 트와일라잇은 다섯명 모두의 오해를 풀어주고 중재를 해준다. 다섯 명의 협업을 이끌어낸 트와일라잇은 이후 카페로 이동, 플래시 샌트리를 다시 마주치지만 친구들에게서 그가 선셋 시머의 전 남친이라는 경고를 듣기된다. 다섯 친구들은 자신들을 하나로 화합시켜준 트와일라잇에게 감사함을 느껴 트와일라잇을 위해 같은 유니폼을 맞춰입고 선거송을 부르며 유세를 한다. 서로의 차이를 극복하고 하나가 되자는 메시지를 전달한 트와일라잇의 선거 유세 결과는 대성공.

그러나 시머가 또 계략을 꾸며 강당을 엉망진창으로 만들고, 트와일라잇의 사진을 오려 붙여서합성하여 트와일라잇이 그랬다고 그녀를 모함하며 루나 교감에게 고자질을 하여 후보에서 탈락될 위기에 처한다. 그러나 플래시 센트리의 활약으로 누명은 어떻게든 벗겨져 계속 출마하게 되고, 기쁨과 고마움에 트와일라잇은 플래시를 끌어안아버린다. 그런데 식이 열릴 강당이 엉망이 되어버려 행사가 하루 뒤로 미뤄져버린다. 그러나 그 말에서 오늘밤까지 안돌아가면 30번의 보름달이 지나기전엔 못 돌아가는 상황임을 갑자기 떠올린 트와일라잇은 "안돼!!"라고 소리를 지르며 뛰쳐나간다. 그런데 하필 이때 플래시가 자기한테 고백을 하고 있을 때라 플래시는 자신한테 하는 말인줄 알고, 퇴짜맞았다고 생각해 실망해버린다.

어떻게든 행사를 원래대로 진행해야 하는데 자기가 건너편에서 온 포니 공주님이라고 진실을 말할 수도 없는 상황이었으나 결국 다 털어놓았다... 기보다는 얘기하려 하는데 핑키 파이가 다 이야기한다. 어떻게 이 쪽의 핑키가 그걸 다 아나 놀라워하지만, 핑키는 그냥 감이라고 이야기한다. 그러나 나머지 친구들은 '네가 포니였냐', '진짜 공주님이었냐'며 오히려 좋아한다. 강당 수리를 주도하고 행사를 앞당겨낸 트왈라는 전교생의 호감을 얻어 몰표를 얻고 공주로 뽑히고, 예쁘게 차려입어 무도회장으로 간다. 그 직후 플래시 센트리와 현관 앞에서 만났을 때 플래시가 '다시 한 번 생각해달라'고 다시 고백하고 두 사람 모두 오해를 풀어 파트너가 되기로 약속하고 러브 라인도 어떻게든 성사.

그러나 트왈라가 왕관을 받자마자 시머는 스파이크를 납치해 포털 앞에서 왕관을 포기하고 돌아가던지 아니면 그냥 여기에 남던지 선택하라고 협박한다. 트왈라가 이에 굴하지 않고 맞서자 시머는 이내 패배선언을 한다. 그런데 이윽고 다른 친구들이 "역시 진짜 공주는 다르다"며 트와일라잇을 칭찬하자 시머는 아주 특별한 공주 나셨다고 열폭하며 트와일라잇에게 달려든다. 육탄전 끝에 트왈라는 왕관을 빼앗기고, 이내 선셋 시머는 본색을 드러낸다. 아무런 마법 없이 시머에게 맞서야 하는 상황에서, 시머가 날린 불공격에 트와일라잇이 맞을 위기에 처하자 나머지 다섯 명이 즉각 반응, 전부다 트왈라를 감싸안아 지켜준다. 그 순간 트왈라와 평행세계 쪽 친구들의 우정으로 모두가 원소의 마법을 사용할 수 있게 되면서 상황 종료. 선셋 시머가 눈물을 흘리는 모습을 본 트와일라잇은 시머에게 손을 내밀며 평행세계의 친구들에게 시머를 맡기고, 우정의 의미를 찾을수 있을거라고 격려한다.

셀레스티아 교장은 "진정한 공주는 남 위에 군림하는 것이 아니라 화합하는 방식으로 모두를 이끄는 것"이라는 말과 함께 왕관을 돌려주고 트왈라는 대관식을 치룬다. 왕관을 돌려받은 트왈라는 약속했던 대로 센트리와 본편에서 췄던 막춤 춤도 추며 축제를 좀 더 즐긴 뒤 거울을 통해 돌아간다. 돌아온 트왈라는 영화 초반에 마주쳤던 어느 페가수스 근위병과 또 마주치는데, 그 근위병이 바로 자신이 평행세계에서 사귀었던 플래시 센트리였다는 것을 깨닫고 친구들이 관심있냐고 놀리자 얼굴을 붉히기도 한다. 그리고 자초지종을 설명하려는데.. 또 핑키가 다 하고 트와일라잇과 스파이크가 미소지으며 영화는 끝난다.

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1편에서 시간이 흐른 봄. 트와일라잇은 이퀘스트리아에 돌아왔다는 사실에 안도한다. 하지만 평화로운 일상을 보내면서도 되찾아온 조화의 원소 왕관을 보며, 캔틀롯 고등학교에 두고온 친구들을 그리워한다. 마음의 위안을 삼기위해 속으로 축제에서 놀이기구 등으로 즐겁게 노는 인간 친구들과 그런 친구들 옆에 있는 자신을 상상하고, 친구들이 자신을 기억해 주길 바라며, 캔틀롯 고등학교 카니발 축가를 부른다.[3] 이 노래를 듣더니 밴드 꾸려도 되겠다고 칭찬한 플래시 센트리에게 트와일라잇은 언젠가라고 중얼거린다.

그 후, 트와일라잇은 궁전에서 파티를 개최한다. 파티 준비를 마치고 손님들이 붐비는 아래층 파티장으로 내려가려는데 갑자기 파티장에서 흥겨운 음악이 울려퍼진다. 순간 트와일라잇은 인간세계 친구들이 캔틀롯 고등학교 체육관에서 공연을 하고있는 환상을 본다. 함께 공연하고픈 마음이 들었지만 언젠가는 그런 마법이 일어날 것이라 생각하며, 파티장으로 향한다.

본편에선 사이렌 3인조를 막기 위해 도움을 요청한 인간계의 친구들을 구하기 위해 자신의 전문 분야중 하나인 과학의 힘으로 다시 넘어오게 된다. 문제를 일으킨 것이 사이렌이라는 것을 알아내고 마법의 힘으로 물리치면 된다고 말하지만 어째선인지 마법의 힘이 작동하지 않는다. 마법의 힘이 노래를 할 때만 발휘된다고 생각한 트와일라잇은 밴드 배틀에서 반사 마법을 노래하자는 의견을 내고 모두 그 의견에 찬성하지만[4]... 모두가 트와일라잇을 믿고 있는 것과는 다르게 트와일라잇은 정확히 어떻게 해야 하는지 몰라 헤맨다. 대회 전에 연습해보기는 하지만 모두 엉터리일 뿐. 트와일라잇은 친구들을 실망시키면 안 된다는 압박감에 친구들이 눈앞에서 서로를 헐뜯으며 싸워대도 알아차리지 못한다. 결국 선셋 쉬머의 도움으로 자신이 해야 할 일을 깨닫고 친구들, 그리고 선셋 쉬머와 함께 노래를 불러 다시 한번 힘을 발휘하여 아다지오 3인조를 무찌른다. 그리고 이제는 언제든 다시 올 수 있다며 포니 세계로 돌아간다.

그리고 스텝롤이 올라가고 쿠키 영상에서 이퀘걸 세계의 트와일라잇이 등장한다! 학교에 대해 조사를 하고 있었는지 그곳에서 이상한 일들이 일어났다고 확신하고 있다. 이쪽도 꽤나 연구광인지 떡진 머리를 하고 있었다.

# 프랜드쉽 게임즈가 개봉되기 전 선행적으로 인간 세계 버전의 트와일라잇 완구가 나왔다.

Friendship Games 방영 후, 포니 세계의 트와일라잇 스파클은 등장하지 않는다는 것이 밝혀졌다. 정확히는 엔딩 크레딧 직전에 카메오처럼 출현. 선셋 쉬머의 편지를 보고 인간 세계로 오려고 했으나 타임 루프 때문에 시간이 오래 걸렸다고 한다. 굉장히 이상한 일이었다고 말하다가 트와일라잇 스파클을 보게 되고, 두 번째로 이상한 일이라고 말하며 영화가 끝난다.